Environmental biophysics of endophytic insects.
Biophysique environnementale des insectes endophytes.
Résumé
Physiology and life history traits of ectothermic organisms depend on microclimate temperature. In some insect - plant relationships, the herbivore manipulates physically and /or chemically its proximate environment, i.e. plant tissues. The effects of such modifications on the phytophage's microclimate are however still poorly understood. We investigated the physical modifications of apple leaf tissues made by the leaf mining moth Phyllonorycter blancardella (Lepidoptera: Gracillariidae), and their impact on the thermal ecology of larvae. The larva lives inside a mine, a gallery it builds throughout its development.
Spectrometric measurements showed that larvae greatly modify the optical properties of their mines when feeding on leaf tissues. The mine structure absorbs more infrared radiation than intact leaf tissues do. Moreover, the fed areas in the mine integument transmit a large amount of incoming radiation. An increase in the amount of transmitted radiation induces body temperature of larvae located below the fed areas to warm, leading to an increase in their respiration rate. Measurements of mine gas exchange and a model of CO2 diffusion within leaves were developed to show that stomata in the mine integument react by closing due to both (i) the increase in larval CO2 release as incoming radiation increases, and (ii) the effect of feeding activity on CO2 resistance pathways through the mesophyll. The two effects – larval CO2 and lesion effects – have similar quantitative impacts. A biophysical model of heat transfer was built to predict the temperature within a mine from climatic parameters, physical factors (modifications of optical properties) and the physiology of stomata. Model temperature predictions and experimental measurements were confronted to test for the validity of the model. The model predicted leaf and mine temperatures with a precision of 0.9 °C in the temperature range of 12 °C – 42 °C. The model predicted a large temperature excess within a mine: mine temperature can be up to 10 °C warmer than ambient air and up to 5 °C above leaf temperature. Temperature excess was closely related to radiation level due to the impact of this abiotic factor on both radiation absorption and stomatal closure. The modifications of plant tissues – optical properties and stomatal physiology – accounted almost equally for the temperature excess. Our approach clearly demonstrates that leaf miners control the impact of their physical and biotic environments.
Our results are discussed in an evolutionary ecology point of view. The warm microclimate of endophagous insects is shown to drive the evolution of their own thermal sensitivities and also those of their parasitoids, when compared to ectophagous herbivores.
Spectrometric measurements showed that larvae greatly modify the optical properties of their mines when feeding on leaf tissues. The mine structure absorbs more infrared radiation than intact leaf tissues do. Moreover, the fed areas in the mine integument transmit a large amount of incoming radiation. An increase in the amount of transmitted radiation induces body temperature of larvae located below the fed areas to warm, leading to an increase in their respiration rate. Measurements of mine gas exchange and a model of CO2 diffusion within leaves were developed to show that stomata in the mine integument react by closing due to both (i) the increase in larval CO2 release as incoming radiation increases, and (ii) the effect of feeding activity on CO2 resistance pathways through the mesophyll. The two effects – larval CO2 and lesion effects – have similar quantitative impacts. A biophysical model of heat transfer was built to predict the temperature within a mine from climatic parameters, physical factors (modifications of optical properties) and the physiology of stomata. Model temperature predictions and experimental measurements were confronted to test for the validity of the model. The model predicted leaf and mine temperatures with a precision of 0.9 °C in the temperature range of 12 °C – 42 °C. The model predicted a large temperature excess within a mine: mine temperature can be up to 10 °C warmer than ambient air and up to 5 °C above leaf temperature. Temperature excess was closely related to radiation level due to the impact of this abiotic factor on both radiation absorption and stomatal closure. The modifications of plant tissues – optical properties and stomatal physiology – accounted almost equally for the temperature excess. Our approach clearly demonstrates that leaf miners control the impact of their physical and biotic environments.
Our results are discussed in an evolutionary ecology point of view. The warm microclimate of endophagous insects is shown to drive the evolution of their own thermal sensitivities and also those of their parasitoids, when compared to ectophagous herbivores.
La physiologie et les traits d'histoire de vie des organismes ectothermes dépendent largement de la température de leur microclimat. Dans certaines relations insecte – plante, le phytophage manipule physiquement et/ou chimiquement son environnement végétal. Cependant, les effets de ces transformations sur le microclimat de l'herbivore sont encore inconnus. Nous avons détaillé précisément les modifications physiques induites par un lépidoptère mineur de feuille (Phyllonorycter blancardella, Gracillariidae) sur son environnement végétal (le pommier). Les impacts sur l'écologie thermique de la larve ont été quantifiés. La larve se nourrit et se développe au sein même des tissus de la feuille, dans une structure appelée mine.
Des mesures de spectrométrie optique ont démontré que la larve modifie profondément les propriétés optiques de la surface de la feuille au cours de son nourrissage. La structure mine absorbe bien plus de radiations dans le proche infrarouge que les tissus foliaires intacts. De plus, une quantité importante de radiations est transmise à l'intérieur de la mine par le tégument supérieur dans les zones prélevées par la larve. Ces radiations induisent une élévation importante de son activité respiratoire (rejet de CO2). En utilisant un analyseur de gaz par infrarouge, nous avons pu montrer par ailleurs que les stomates localisés dans le tégument inférieur de la mine réagissent à la présence de la larve en se fermant. Un modèle de diffusion de CO2 a révélé que les stomates réagissent directement aux variations d'émission de CO2 par la larve. Le budget thermique de la mine a ensuite été modélisé. Le modèle permet de prédire la température à l'intérieur de la mine à partir des modifications des propriétés optiques et de la physiologie des stomates, et à partir des variables climatiques. Ce modèle biophysique a été validé en comparant ses prédictions avec des mesures expérimentales de température de mines réalisées en environnement contrôlé. Le modèle à une précision de 0,8 °C dans l'intervalle de 12 °C à 42 °C. Le modèle prédit un important excès de température dans la mine, atteignant 10 °C au dessus de la température de l'air et 5 °C au dessus de la température des tissus foliaires intacts. Les deux types de modifications – propriétés optiques et comportement stomatiques – ont un impact équivalent sur l'excès de température. Cette approche démontre clairement que la larve contrôle son environnement physique en modifiant son environnement. Nos résultats sont finalement discutés dans une perspective d'écologie évolutive. Plus particulièrement, le rôle du microclimat des insectes endophages dans l'évolution de leurs sensibilités thermiques et de celles de leurs parasitoïdes est détaillé.
Des mesures de spectrométrie optique ont démontré que la larve modifie profondément les propriétés optiques de la surface de la feuille au cours de son nourrissage. La structure mine absorbe bien plus de radiations dans le proche infrarouge que les tissus foliaires intacts. De plus, une quantité importante de radiations est transmise à l'intérieur de la mine par le tégument supérieur dans les zones prélevées par la larve. Ces radiations induisent une élévation importante de son activité respiratoire (rejet de CO2). En utilisant un analyseur de gaz par infrarouge, nous avons pu montrer par ailleurs que les stomates localisés dans le tégument inférieur de la mine réagissent à la présence de la larve en se fermant. Un modèle de diffusion de CO2 a révélé que les stomates réagissent directement aux variations d'émission de CO2 par la larve. Le budget thermique de la mine a ensuite été modélisé. Le modèle permet de prédire la température à l'intérieur de la mine à partir des modifications des propriétés optiques et de la physiologie des stomates, et à partir des variables climatiques. Ce modèle biophysique a été validé en comparant ses prédictions avec des mesures expérimentales de température de mines réalisées en environnement contrôlé. Le modèle à une précision de 0,8 °C dans l'intervalle de 12 °C à 42 °C. Le modèle prédit un important excès de température dans la mine, atteignant 10 °C au dessus de la température de l'air et 5 °C au dessus de la température des tissus foliaires intacts. Les deux types de modifications – propriétés optiques et comportement stomatiques – ont un impact équivalent sur l'excès de température. Cette approche démontre clairement que la larve contrôle son environnement physique en modifiant son environnement. Nos résultats sont finalement discutés dans une perspective d'écologie évolutive. Plus particulièrement, le rôle du microclimat des insectes endophages dans l'évolution de leurs sensibilités thermiques et de celles de leurs parasitoïdes est détaillé.
Mots clés
insect
plant relationships
apple tree
body temperature
carbon dioxide
development rate
feeding behavior
heat transfer
herbivory
leaf miner
leaf temperature
microclimate
photosynthesis
radiation
stomatal conductance
thermal environment
thermal sensitivity.
interactions insecte
plante
transfert de chaleur
absorbance
comportement alimentaire
conductance stomatique
dioxyde de carbone
environnement thermique
herbivorie
insecte mineur
microclimat
photosynthèse
Phyllonorycter blancardella
pommier
radiations
respiration
sensibilité thermique
taux de développement
température corporelle
température de feuille
transfert de chaleur.
Domaines
Ecologie, Environnement
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