Sensitivity of the bioturbating species Upogebia cf. pusilla in a multi-stress littoral environment : parasitic infestations and metal contamination
Sensibilité de l’espèce bioturbatrice Upogebia cf. pusilla dans un environnement littoral soumis à différents stress : infestations parasitaires et contamination métallique
Résumé
Bioturbation is a typical example of ecosystem engineering. Bioturbating species are mainly epi- or endobenthic organisms, which profoundly affect the physical structure and biogeochemical properties of sediments. In marine soft-bottom environments, thalassinidean mud shrimp are considered as one of the most prominent bioturbating organisms. Among these species is the mud shrimp Upogebia cf. pusilla, which is recognized as an important sediment reworker, also significantly contributing to the bioirrigation of sediments. In fine, this species greatly modulates organic matter mineralization and biogeochemical fluxes at the sediment-water interface. The influence of U. cf. pusilla in ecosystem functioning depends on the intensity of its bioturbation and thus on its fitness. Several factors can affect the physiological status of organisms, potentially resulting in behavioural changes and causing modifications of their activities. Amongst potential stressors, we evaluated the influence of parasitism and trace metal contamination on the mud shrimp U. cf. pusilla in Arcachon Bay, France. Field surveys and laboratory experiments were undertaken in order to evaluate (1) the parasite infestation levels in the mud shrimp at the local scale, (2) the metal contamination background and potential relationship between the metal accumulation and the parasitic status of organisms in the field and (3) estimate the distinct and interactive impacts of parasitism and metal contamination on two scales of organisation, by targeting a molecular (gene expression) and a behavioural (sediment reworking) endpoint.A large spatial and temporal survey conducted in Arcachon Bay showed that at least two parasites species occur in mud shrimp: a bopyrid isopod (Gyge branchialis), living in one of the gill chambers of its host, and a trematode parasite (Maritrema sp.), infecting the whole body of mud shrimp. These two parasite species are negatively associated within their host, in which the bopyrid likely interferes with trematodes establishment. Additionally, a one year seasonal sampling demonstrated that mud shrimp displayed very low levels of metals in Arcachon Bay. The bopyrid parasite could interfere with the process of metal accumulation in mud shrimp, while such correlation was not found for the trematode parasite. Finally, complementary laboratory experiments highlighted that, at the molecular level, the bopyrid parasite did not affect the expression of the genes targeted in this study in mud shrimp. Similarly, at the behavioural level, and conversely to a previous study, the effects of the bopyrid parasite were minor, i.e. only associated to small modifications of the bioturbation activity of its host. Indeed, the intensity of the sediment reworking of mud shrimp was slightly reduced when organisms were infested with this parasite. Regarding trace metal contamination, we noticed that mud shrimp largely accumulated cadmium. This accumulation was associated to an important modulation of gene expression, especially of genes encoding proteins involved in detoxification processes, highlighting, at this organisation level, the capability of mud shrimp to deal with the deleterious effect of cadmium. At the behavioural scale, cadmium contamination positively affected the sediment reworking activity of mud shrimp. Finally, double-stress experiments evidenced an antagonistic effect of both stressors on the two targeted endpoints. This study highlights the complexity of the interactions between multiple stressors and that the response of organisms cannot be predicted from “single-stress” experiments. [...]
Les processus de bioturbation constituent un exemple classique d’ingénierie de l’écosystème. Ils sont le fait d’espèces bioturbatrices qui contribuent à la structuration physique et biogéochimique des environnements sédimentaires. Dans les environnements marins meubles, les thalassinidés comptent parmi les bioturbateurs les plus influents. Ainsi, la crevette de vase Upogebia cf. pusilla est à l’origine d’un important remaniement sédimentaire et d’une large bioirrigation des sédiments dans le bassin d’Arcachon. Ces activités de bioturbation modulent les processus de minéralisation de la matière organique et les flux biogéochimiques à l’interface eau-sédiment. L’intensité de la bioturbation de U. cf. pusilla dépend de son état physiologique, celui-ci pouvant être altéré par divers facteurs de stress. Une approche couplant études de terrain et expérimentations en laboratoire a permis d’évaluer l’influence du parasitisme et de la contamination métallique sur les activités de U. cf. pusilla. Ce travail avait pour objectifs de (1) caractériser la pression parasitaire chez U. cf. pusilla à l’échelle locale, (2) déterminer les niveaux de base des éléments métalliques chez cet organisme dans le bassin d’Arcachon et d’évaluer le potentiel rôle des parasites dans les processus d’accumulation des métaux et (3) estimer l’impact du parasitisme et de la contamination métallique, seuls et en interaction, sur U. cf. pusilla et ce à deux échelles d’organisation, moléculaire et comportementale. In situ, un suivi spatial et un suivi temporel ont permis de caractériser la dynamique spatio-temporelle de deux parasites chez U. cf. pusilla¸ un bopyre infestant la cavité branchiale (Gyge branchialis), et un trématode (Maritrema sp.), infectant l’ensemble des organes de l’animal. Au sein de leur hôte, ces deux parasites sont négativement associés, le bopyre limitant probablement les processus d’infection par le trématode. Par ailleurs, un suivi saisonnier d’un an a permis de noter de faibles concentrations en métaux chez U. cf. pusilla, dans le bassin d’Arcachon. Ces concentrations ont été mises en parallèle avec le statut parasitaire des spécimens échantillonnés. Aucune corrélation n’a été notée entre la présence des trématodes et les quantités de métaux accumulées. A l’inverse, les observations de terrain ont permis d’envisager que le parasite bopyre puisse interférer avec les processus d’accumulation des métaux chez cet organisme. Cette dernière hypothèse a été testée en laboratoire au cours d’expérimentations visant à évaluer l’influence d’une contamination métallique (en utilisant le cadmium comme contaminant modèle) et du parasite bopyre, seuls et en interaction, sur U. cf. pusilla. A l’échelle moléculaire, le bopyre n’a été associé à aucune modification de l’expression d’une dizaine de gènes cibles. Par ailleurs, à l’échelle comportementale, ce parasite réduit peu le remaniement sédimentaire de son hôte, à l’inverse de ce qui avait été montré au cours d’une étude antérieure. En ce qui concerne l’influence du cadmium, ce métal module amplement l’expression de gènes codant notamment des protéines impliquées dans la réponse au stress oxydant et dans les mécanismes de détoxication. Ces observations suggèrent que U. cf. pusilla est capable de mettre en place des mécanismes de lutte contre le stress métallique. Au niveau comportemental, le cadmium semble stimuler le remaniement sédimentaire des organismes. Finalement, les expériences « doubles stress » ont montré un effet antagoniste du bopyre et du cadmium à la fois à l’échelle génique et à l’échelle comportementale. Ainsi, cette étude souligne la complexité des interactions entre facteurs de stress multiples et la nécessité d’effectuer de telles expérimentations. [...]
| Origine | Version validée par le jury (STAR) |
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