Reconstruct 100 million years of grass genome evolution through polyploidization
Reconstruire 100 millions d'années d'évolution des génomes de graminées par polyploïdisation
Résumé
Polyploidy, the result of a whole genome duplication (WGD) event, constitutes a ubiquitous phenomenon in plants. Following its discovery more than a century ago, polyploidy has been widely studied, establishing WGD as a major force allowing plants to adapt to their environment. The understanding of the mechanisms that explain its occurrence and its consequences has progressed dramatically with the advent of plant sequencing. The availability of multiple plant genome sequences has allowed us to trace the evolutionary history of plants through paleogenomic analyses and to highlight ancient polyploidization events. The analysis of the evolution of karyotypes has revealed the existence of various mechanisms that reshape of the structure of chromosomes (inversion, fusion, fission). The comparison of the gene contents of modern species with those of their ancestors has revealed the loss of specific genes following a polyploidization event. Omics data (expression, methylation) have provided new insights to understand the consequences of polyploidy on regulation and physiology. However, the consequences of polyploidy and the theories on the rules that govern the evolution of polyploid genomes differ according to the authors, depending on analysis methods used, plant species data considered. The propositions of generic patterns that may govern the evolution of post-polyploidy plant genomes remain largely speculative. This study proposes an analysis of the mechanisms driven by polyploidy by considering a panel of 8 species of Poaceae, a family of the monocotyledonous group including species of major economic importance such as wheat, rice, barley and maize, and presenting several polyploidization events since 100 million years. The comparative analysis of the available omics data for these species reveals the structural basis (inversion, fusion, fissions, duplications), the fate of duplicated genes and the regulation (expression and methylation) of genomes. These results allow us to propose a post-polyploidy evolutionary scenario for cereals, identifying the major forces and events, as well as their temporal sequence. The study demonstrates that polyploid lineages derived from a common WGD event often exhibit the same patterns of structural change and evolutionary dynamics. However, these patterns are difficult to generalize when independent WGD events are considered, mainly because of the impacts of other forces in the evolutionary history of the species such as selection and crop domestication. While polyploidy is unequivocally linked to the evolutionary success of grasses over the past 100 million years, it is illusive to attribute this success to recurrent effects of polyploidization. Rather, it appears that polyploidy increases the adaptive potential of neopolyploids, which provides diverse opportunities for adaptation to environmental change that are realized in specific ways in different plant species. Overall, this study clearly demonstrates that post-polyploidy genomic reprogramming is more complex than traditionally reported in the study of one species. It paves the way for a comprehensive and critical comparison of polyploid species of independent evolutionary branches.
La polyploïdie, résultat de la duplication du génome entier d'un être vivant (whole genome duplication, WGD), est un phénomène omniprésent chez les plantes. À la suite de sa découverte, il y a plus d'un siècle, la polyploïdie a fait l'objet de nombreuses études qui ont montré qu'elle constitue une force majeure permettant aux plantes de s'adapter à leur environnement. La compréhension des mécanismes qui expliquent son apparition et ses conséquences ont progressé de façon spectaculaire avec l'avènement du séquençage des plantes. Disposer des séquences de multiples génomes de plantes a permis de retracer l'histoire évolutive des plantes grâce aux analyses de paléogénomique et de mettre en évidence des évènements de polyploïdisation anciens. L'observation de l'évolution des caryotypes a révélé l'existence de mécanismes remodelant la structure des chromosomes (inversion, fusion, fission). La comparaison des contenus en gènes des espèces modernes avec ceux de leurs ancêtres a mis en évidence des phénomènes de pertes de gènes spécifiques suivant un évènement de polyploïdisation. Les données omiques (expression, méthylation) ont apporté de nouveaux éléments pour comprendre les conséquences de polyploïdie sur la régulation et la physiologie. Cependant, selon les méthodes d'analyse utilisées, en fonction des espèces végétales considérées et du type de données considérées, les observations des conséquences de la polyploïdie et les théories sur les règles qui régissent l'évolution des génomes polyploïdes divergent selon les auteurs. Les conclusions visant à identifier des patrons génériques susceptibles de régir l'évolution des génomes de plantes post-polyploïdie demeurent largement spéculatives. Cette étude propose une analyse des mécanismes actionnés par la polyploïdie en considérant un panel de 8 espèces de Poaceae, une famille du groupe des monocotylédones comptant des espèces d'importance économique majeure comme le blé, le riz, l'orge et le maïs, et présentant plusieurs évènements de polyploïdisation depuis 100 millions d'années. L'analyse comparative des données omiques disponibles pour ces espèces lève le voile sur les bases structurales (inversion, fusion, fissions, duplications), le destin des gènes dupliqués et la régulation (expression et méthylation) des génomes. Ces résultats permettent de proposer un scénario évolutif post-polyploïdie pour les céréales, identifiant les forces et les évènements majeurs, ainsi que leur séquence temporelle. L'étude démontre que les lignées polyploïdes issues d'un événement de WGD commun présentent souvent les mêmes schémas de changements structuraux et de dynamique évolutive. Ces patrons sont cependant difficiles à généraliser dès lors que des événements de WGD indépendants sont considérés, principalement à cause des impacts d'autres forces propres à l'histoire évolutive des espèces telles que la sélection et la domestication des cultures. Si la polyploïdie est liée sans équivoque au succès évolutif des graminées depuis 100 millions d'années, il demeure illusoire d'attribuer ce succès à des effets récurrents de la polyploïdisation. Il apparait plutôt que la polyploïdie augmentant le potentiel adaptatif des néopolyploïdes offre des possibilités diverses d'adaptation au changement de l'environnement qui se réalisent de manière spécifique chez les différentes espèces végétales. Globalement, cette étude démontre clairement que la reprogrammation génomique post-polyploïdie est plus complexe que ce qui a été traditionnellement rapporté dans l'étude d'une espèce. Elle ouvre la voie à une comparaison critique et complète entre espèces polyploïdes de branches évolutives indépendantes.
| Origine | Version validée par le jury (STAR) |
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