Reproductive biology and senescence impact on postcopulatory sexual selection in a wild polyandrous bird, the North African Houbara Bustard (Chlamydotis undulata undulata)
Reproductive biology and senescence impact on postcopulatory sexBiologie de la reproduction et impact de la sénescence sur la sélection sexuelle post copulatoire chez un oiseau polyandre sauvage, l’outarde Houbara d’Afrique du Nord (Chlamydotis undulata undulata) ual selection in a wild polyandrous bird, the North African Houbara Bustard (Chlamydotis undulata undulata)
Résumé
Polyandry, when females mate with multiple males, increases the opportunity for sexual selection to operate, because in addition to competition between males for access to the female (pre-copulatory sexual selection), sperm from different males also compete for fertilization (post-copulatory sexual selection). This often results in most offspring being sired by the last male, a phenomenon called last male precedence (LMP). In addition to mating order, sperm quantity and quality can also influence the outcome of sperm competition. As males age, sperm quality and quantity decrease, resulting in reduced reproductive success. In the North African Houbara Bustard (Chlamydotis undulata undulata), females are polyandrous, and males suffer from reproductive senescence. The thesis aims at improving our understanding of the reproductive biology of houbara bustards, reproductive senescence and its impact on male reproductive success and post-copulatory selection.In the first part, to improve the knowledge of the species’ physiology of reproduction and to construct a solid base for houbara reproductive anatomy and sperm morphology and later storage mechanism in the female tract, we explored anatomy and histology of the female and male reproductive systems during and out of the breeding season and sperm morphology was described. In the second part, we investigated the underlying mechanisms of LMP and the storage dynamics within the oviduct during competitive inseminations. In the third part, we investigated male reproductive senescence and its relationship with post-copulatory selection. This work was divided into four sections to investigate different aspects of reproductive ageing. Firstly, we examined seasonal testosterone levels and a possible age-related pattern. Second, we investigated a possible trade-off between sperm number and quality across ages. Thirdly, to test male age, sperm age, and their possible interaction on sperm quality and reproductive success, sperm ageing in the male tract was investigated by controlling the timing of collection intervals for young and old males. Finally, LMP was studied under controlled experimental conditions to disentangle the effects of male age, mating order, and sperm quality on siring success.This thesis presents the first description of houbara reproductive anatomy and histology and sperm morphology classification. Active sperm displacement is likely to be the main mechanism of LMP. There was no evidence of an age-related pattern of testosterone levels throughout the breeding season. Peak testosterone levels preceded peaks in sexual behaviour and sperm characteristics. We found a positive covariation between sperm quantity and several sperm quality traits, and male age did not influence the strength of this covariation. No evidence of sperm ageing during prolonged storage in the male tract was observed. On the contrary, sperm collected at longer intervals had higher quality, which was reflected in higher hatching success. Consistent with previous work, older males had lower sperm number, volume, motility and velocity and sired offspring with impaired growth rate. Finally, we found no evidence of an age effect on LMP. Regardless of age, sperm from the last male in the insemination sequence sired approximately 60% of the offspring. Overall, this work has provided a better understanding and new insights into the reproductive biology of houbara bustards and the mechanisms of post copulatory selection.
Résumé La polyandrie, lorsque les femelles s'accouplent avec plusieurs mâles, augmente les possibilités de sélection sexuelle, car outre la compétition entre les mâles pour l'accès à la femelle (sélection sexuelle pré-copulatoire), les spermatozoïdes des différents mâles sont également en compétition pour la fécondation (sélection sexuelle post-copulatoire). En conséquence, la plupart des descendants sont engendrés par le dernier mâle qui s’est accouplé avec la femelle, un phénomène appelé "last male precedence" (LMP). En plus de l'ordre d'accouplement, la quantité et la qualité des spermatozoïdes peuvent également influencer le résultat de la compétition spermatique, mais avec l'âge, ces paramètres spermatiques diminuent, ce qui réduit le succès reproducteur. Chez l'outarde Houbara d’Afrique du Nord (Chlamydotis undulata undulata), les femelles sont polyandres et les mâles souffrent de sénescence reproductive. Cette thèse vise à approfondir notre compréhension de la biologie de la reproduction de l'outarde houbara, de la sénescence reproductive et de son impact sur le succès reproductif des mâles et la sélection post-copulatoire. Dans une première partie, afin d'améliorer les connaissances sur la physiologie de la reproduction de l'espèce et de construire une base solide pour l'anatomie reproductive et la morphologie des spermatozoïdes, et les mécanismes de stockage chez la femelle, l'anatomie et l'histologie des systèmes reproducteurs femelle et mâle pendant et en dehors de la saison de reproduction ont été explorées et la morphologie des spermatozoïdes décrite. Dans une deuxième partie, les mécanismes sous-jacents la LMP et la dynamique de stockage dans l'oviducte ont été étudiés. Dans une troisième partie, la sénescence reproductive des mâles et sa relation avec la sélection post-copulatoire a été étudiée. Cette partie a été divisé en quatre sections afin d'étudier différents aspects de la sénescence reproductive. Tout d'abord, les niveaux de testostérone au cours de la saison ont été évalués ainsi qu’un éventuel effet de l'âge. Deuxièmement, un potentiel compromis entre le nombre et la qualité des spermatozoïdes en fonction de l'âge du mâle a été exploré. Troisièmement, l’effet de l'âge du mâle, l'âge des spermatozoïdes et leur éventuelle interaction sur la qualité spermatique et le succès reproducteur, ont été étudiés. Enfin, la LMP a été étudiée dans des conditions expérimentales contrôlées afin de démêler les effets de l'âge du mâle, de l'ordre d'accouplement et de la qualité du sperme sur le succès de paternité. L'anatomie et histologie reproductive ainsi qu’une classification de la morphologie des spermatozoïdes a été décrite pour la première fois chez l’outarde houbara. Le déplacement actif des spermatozoïdes est probablement le principal mécanisme de la LMP. L'âge n'a pas d'effet sur la concentration de testostérone au cours de la saison de reproduction. Les pics de testostérone ont précédé les pics de comportement sexuel et de qualité spermatique. Des covariations phénotypiques positives entre la quantité et la qualité des spermatozoïdes ont été mises en évidence et ne sont pas influencées par l’âge. Aucun signe de sénescence des spermatozoïdes au cours d'un stockage prolongé dans le tractus mâle n'a été observé. Au contraire, les spermatozoïdes collectés à des intervalles plus longs étaient de meilleure qualité, ce qui s'est traduit par un succès d'éclosion plus élevé. Conformément aux travaux antérieurs, l’âge du mâle a impacté la quantité et la qualité des spermatozoïdes, ce qui s’est reflété par un taux de croissance et de survie plus faible sur la progéniture. Enfin, l'âge n’a pas impacté la LMP, et indépendamment de l'âge, le mâle en dernière position dans la séquence d'insémination a engendré environ 60 % de la progéniture. Dans l'ensemble, ce travail de thèse a permis de mieux comprendre la biologie de la reproduction des outardes houbara et les mécanismes de sélection post-copulatoire
| Origine | Version validée par le jury (STAR) |
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