Évaluation des stratégies de gestion des résistances aux fongicides par une approche d’évolution expérimentale : le cas de Zymoseptoria tritici, agent causal de la septoriose - TEL - Thèses en ligne Accéder directement au contenu
Thèse Année : 2021

Évaluation des stratégies de gestion des résistances aux fongicides par une approche d’évolution expérimentale : le cas de Zymoseptoria tritici, agent causal de la septoriose

Evaluating fungicide resistance management strategies by means of experimental evolution : the case of Zymoseptoria tritici, the causal agent of Septoria leaf blotch

Résumé

The evolution of resistance to pesticides is a major economic and environmental burden in agriculture. Resistance management involves maximizing selection pressure heterogeneity, particularly by combining active ingredients (AIs) with different modes of action. Yet, there is still no consensus on the best strategy to delay the emergence and selection of resistance in pathogen populations. Here, we aimed at contributing to this debate while addressing two questions: (i) How can we enhance the performance of anti-resistance strategies and what are the drivers of their optimization? (ii) How the initial status of resistance in populations modulates the performance of strategies? We used Zymoseptoria tritici, the causal agent of the major wheat disease, which is resistant in Europe to most fungicides to varying degrees, to exemplify this debate. We applied an innovative approach for fungi, experimental evolution, to mimic and accelerate, in laboratory-controlled conditions, fungicide resistance usually occurring in the field. In particular, we disentangled the relative impact in reducing resistance selection of multiple drivers of alternation, mixture and dose modulation strategies by submitting a susceptible strain to heterogeneous selection regimes as compared to the single use of the same AIs. In a first experiment, alternation was found a beneficial or neutral strategy to decrease the rate of evolution of resistance, relative to continuous fungicide use, but resulted in higher levels of generalism. We demonstrated that the relative intrinsic resistance risk of AI probably underpinned such trade-off, more than the number of fungicides used or alternation frequency. In a second experiment, we dissected how an efficient-dose mixture, i.e. a mixture with reduced doses of its components but still allowing a disease control similar to that provided by these components used alone, may delay resistance evolution of a naïve population. We concluded that the durability of such mixtures was detrimental to beneficial, strongly depending on its components. Such mixtures possibly favoured generalist or multiple resistance patterns, depending on the combined AIs. Dose reduction in sequence strategies didn’t prevent the selection of highly resistant specialist strains, nor of generalist resistance in some lines. A final experiment was designed to validate the previous findings, while submitting a susceptible isolate and two artificial populations containing low frequencies of single vs. multiple field resistances to selection regimes displaying patterns differing for four possible sources of heterogeneity. Preliminary results concluded that increasing the number of AIs and varying their modes of actions were efficient to delay resistance build-up, either in mixture or alternation regimes, although it facilitated the selection of some generalism in addition to the initially introduced specialist resistances. However, none of these sources of heterogeneity were found efficient at mitigating resistance evolution when multiple resistance was introduced in populations, suggesting that recombination, occurring during sexual reproduction in field populations, should be considered for fungicide sustainability management. At last, fitness cost associated to some resistance alleles shortly delayed resistance evolution and may reshaped population structure in some situations. Experimental evolution has proven to be a powerful tool to enrich the debate on anti-resistance strategies whilst dissecting the interplay between their drivers in realistic biological conditions. These findings open up new possibilities for tailoring resistance management and suggest that the prevention of resistance emergence would be more sustainable than the mitigation of selection.
La résistance aux pesticides impacte économiquement la production agricole et la biodiversité. Sa gestion implique de maximiser l'hétérogénéité des pressions de sélection, notamment en combinant des substances actives (SA) de modes d'action différents. Or, le débat concernant l’efficacité des différentes stratégies pour retarder l'émergence et la sélection de la résistance dans les populations pathogènes reste ouvert. Cette thèse aborde deux questions : (i) Comment améliorer la performance des stratégies anti-résistance et quels sont les facteurs permettant leur optimisation ? (ii) Comment le statut initial de la résistance dans les populations module-t-il la performance des stratégies ? Pour illustrer ce débat, nous avons utilisé Zymoseptoria tritici, agent causal de la principale maladie du blé, résistant à la plupart des fongicides en Europe. Nous avons appliqué une approche innovante pour les champignons, l'évolution expérimentale, qui permet d’imiter et d’accélérer, en conditions contrôlées de laboratoire, la résistance aux fongicides habituellement sélectionnée au champ. En particulier, en soumettant un isolat sensible à des régimes de sélection hétérogènes par comparaison avec l'utilisation en séquence des mêmes SA, nous avons dissocié l'impact relatif de plusieurs facteurs sur la réduction de la sélection au sein de stratégies d'alternance, de mélange et de modulation de dose. Dans une première expérimentation, l'alternance s'est avérée être une stratégie bénéfique ou neutre pour diminuer le taux d'évolution de la résistance par rapport à une utilisation continue, mais a favorisé du généralisme. Nous avons démontré que ce compromis résidait probablement dans le risque de résistance intrinsèque des SA, plutôt que dans le nombre de fongicides utilisés ou le rythme de l'alternance. Dans une deuxième expérimentation, nous avons exploré comment un mélange à dose efficace, c'est-à-dire un mélange avec des doses réduites de ses composants permettant un contrôle de la maladie similaire à celui fourni par ses composants utilisés seuls, peut retarder l'évolution de la résistance d'une population sensible. Nous avons conclu qu’un tel mélange pouvait être, selon ses composants, préjudiciable à bénéfique pour la durabilité. Des résistances généralistes ou multiples ont plus ou moins été favorisées en fonction des combinaisons de SA. La réduction de la dose dans des séquences n'a pas empêché la sélection de souches spécifiques fortement résistantes, ni la résistance généraliste dans certaines lignées. Une dernière expérimentation a été conçue pour valider les résultats précédents en soumettant un isolat sensible et deux populations artificielles, contenant de faibles fréquences de résistances simples ou multiples, à des régimes de sélection contrastés par quatre sources d'hétérogénéité. Les résultats ont conclu que l'augmentation du nombre de SA et la variation des modes d'action étaient efficaces pour retarder la sélection de la résistance, que ce soit en mélange ou alternance. Toutefois cela faciliterait un certain généralisme des isolats sélectionnés, en plus des résistances spécifiques initialement introduites. Aussi, aucune de ces sources d'hétérogénéité ne s'est avérée efficace pour atténuer l'évolution de la résistance lorsque la résistance multiple était présente dans les populations. Cela suggère que la recombinaison, pouvant survenir lors de la reproduction sexuée au champ, est un facteur majeur à considérer. Enfin, la réduction de la valeur sélective associée à certains allèles résistants retarde légèrement leur sélection et peut moduler la structure des populations. L'évolution expérimentale s'avère être un outil puissant pour enrichir le débat sur les stratégies de lutte en analysant les interactions entre ses déterminants. Ces résultats ouvrent de nouvelles perspectives pour optimiser la gestion des résistances et suggèrent que la prévention de l'émergence serait plus durable que de limiter la sélection.
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Origine : Version validée par le jury (STAR)

Dates et versions

tel-03429588 , version 1 (15-11-2021)

Identifiants

  • HAL Id : tel-03429588 , version 1

Citer

Agathe Ballu. Évaluation des stratégies de gestion des résistances aux fongicides par une approche d’évolution expérimentale : le cas de Zymoseptoria tritici, agent causal de la septoriose. Phytopathology and phytopharmacy. Université Paris-Saclay, 2021. English. ⟨NNT : 2021UPASB041⟩. ⟨tel-03429588⟩
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