Temporal dynamics in the neural representation of sensorimotor tasks : investigation of the song-timing network in birds.
Dynamique temporelle dans la représentation neuronale des tâches sensorimotrices : étude du réseau de contrôle du chant chez les oiseaux.
Résumé
Temporally precise movement patterns underlie many motor skills, yet the origin of temporal control in motor behaviors remains unclear. The zebra finch song system has shown to be an outstanding model to study temporal control and sequential neuronal activity in the order of tens to hundreds of milliseconds. Like human speech, birdsong relies on a tight muscle coordination, with its premotor nucleus, HVC, responsible for the precise control of song tempo. Current computational models of HVC rely on the synfire chain, a purely feedforward network model that can account for HVC sequential activity. Synfire chains are however not robust to noise and function for a narrow range of feedforward weights, thus requiring fine tuning during learning. On the contrary, attractor dynamics provide networks with robust functional properties that make them an alternative to feedforward models. Therefore, we propose that HVC neuronal dynamics may be modelled using a Ring Attractor with a narrow Gaussian connectivity profile, where recurrent connections allow the formation of an activity bump that remains stable across a wide range of weights. In the case of asymmetrical connectivity, the bump of activity moves across the network, generating sequential neuronal activity. We show that the width of the activity bump, and thus the duration of transient neuronal activation, can be decreased to reproduce the brief activity bursts of HVC neurons. Additionally, we reproduce a syllable duration plasticity experiment by implementing a reward covariance reinforcement learning rule in the network. Consistent with behavioral results, the change in duration is specific to the target syllable. Lastly, we investigate further with an EI network model of spiking neurons and show that with a more biologically plausible and precise model, we are able not only to reproduce HVC's fast spiking dynamics, but also perform with specificity a behavioral learning paradigm to modify syllable duration. These findings are confronted with behavioral results of daily duration changes in birds undergoing a Conditional Auditory Feedback protocol to adaptively change syllable duration.
La précision temporelle des mouvements est à la base de nombreuses tâches motrices, mais l'origine du contrôle temporel dans les comportements moteurs n'est toujours pas claire. Le système de chant du diamant mandarin s'est révélé être un excellent modèle pour étudier le contrôle temporel et l'activité neuronale séquentielle sur des durées de quelques dizaines à quelques centaines de millisecondes. Comme la parole humaine, le chant des oiseaux repose sur une coordination musculaire précise, le noyau prémoteur, HVC, étant responsable du contrôle du tempo du chant. Les modèles théoriques actuels de HVC reposent sur la chaîne de propagation de synchronie ('synfire chains'), un modèle de réseau purement feedforward qui peut rendre compte de l'activité séquentielle dans HVC. Cependant, les chaînes de propagation de synchronie ne sont pas robustes au bruit et fonctionnent pour une gamme étroite de poids synaptiques, et nécessitent donc un réglage fin pendant l'apprentissage. A l'inverse, la dynamique d'attracteurs confère aux réseaux des propriétés fonctionnelles robustes qui en font une alternative aux modèles de type "feedforward". Par conséquent, nous proposons que la dynamique neuronale de la HVC puisse être modélisée à l'aide d'un attracteur en anneau avec un profil de connectivité gaussien étroit, où les connexions récurrentes permettent la formation d'une bosse d'activité qui reste stable à travers une large gamme de poids. Dans le cas d'une connectivité asymétrique, la bosse d'activité se déplace à travers le réseau, générant une activité neuronale séquentielle.Nous montrons que la largeur de la bosse d'activité, et donc la durée de l'activation neuronale transitoire, peut être réduite pour reproduire les brèves bouffées d'activité observées dans les neurones de HVC. En outre, nous reproduisons une expérience de plasticité de la durée des syllabes en implémentant une règle d'apprentissage par renforcement dite 'de covariance' dans le réseau. Conformément aux résultats comportementaux, le changement de durée est spécifique à la syllabe cible. Enfin, nous poursuivons nos recherches avec un modèle de réseau Excitateur-Inhibiteur de neurones à potentiels d'action et montrons qu'avec un modèle plus plausible et plus précis sur le plan biologique, nous sommes capables non seulement de reproduire la dynamique neuronale de HVC, mais aussi d'expliquer les modifications de la durée des syllabes observées dans un paradigme d'apprentissage comportemental. Ces résultats sont confrontés aux résultats comportementaux des changements quotidiens de durée chez les oiseaux soumis à un protocole de rétroaction auditive conditionnelle pour modifier de manière adaptative la durée des syllabes.
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