Emission of pollinator-attractive signals in fig trees : evolution, spatio-temporal variation and biosynthesis - TEL - Thèses en ligne Accéder directement au contenu
Thèse Année : 2023

Emission of pollinator-attractive signals in fig trees : evolution, spatio-temporal variation and biosynthesis

Emission des signaux attractifs pour les pollinisateurs chez les figuiers : évolution, variation spatio-temporelle et biosynthèse

Li Cao
  • Fonction : Auteur
  • PersonId : 1402637
  • IdRef : 272685496

Résumé

Floral scents, forming a complex mixture of volatile organic compounds (VOCs), play a major role in attracting pollinators, and thus in plant reproduction, but also in defense against biotic and abiotic stresses. As different factors can influence the production of these VOCs, their emission is very variable, at the inter- and intra-specific levels but also with time. In this interdisciplinary study, we have integrated metabolomics, bioinformatics, biochemistry and molecular biology methodologies to study the evolution, spatio-temporal variation and biosynthesis of the emission of attractive signals for pollinators using fig trees and in particular the Mediterranean fig tree Ficus carica as a model. Each species of the genus Ficus (Moraceae) is pollinated by a specific pollinator of the family Agaonidae (Hymenoptera). They are tiny wasps that develop exclusively in the figs, i.e. closed inflorescences with a single entrance (the ostiole), of their host species and use the VOCs emitted by the receptive figs (i.e. at the stage of development when they are ready to be pollinated) to locate their host. In the case of Ficus carica, it has been shown that its specific pollinator (Blastophaga psenes) is attracted to receptive figs by a combination of four VOCs in a particular proportion. At the level of the genus Ficus, we compared phylogenetic and chemical data of 32 fig species and found a strong phylogenetic signal in the VOCs emitted by receptive figs. This signal could be due to either constraints in VOC biosynthetic pathways or selection to attract pollinators that evolved along with the host fig. However, using the same analysis, we found no effect of pollinator phylogeny. By comparing chemical profiles of receptive figs of eight fig varieties of F. carica in Morocco, we found that human domestication resulted in inter-varietal differences, although the chemical signal responsible for pollinator attraction was highly conserved between varieties. Also, in F. carica, we studied the emission patterns of VOCs responsible for pollinator attraction, by performing real-time measurements using a PTR-TOF-MS. We found that VOCs emitted by receptive figs followed a diurnal emission pattern, with a peak at midday corresponding to the period when the pollinator is most active. The VOC emission pattern in F. carica may be optimized to attract its exclusive pollinators. We also highlighted that temperature and humidity can also influence the emission of these VOCs but in a non-linear manner. Moreover, still with these real-time measurements, we have highlighted a very fast change in the emission of floral VOCs after pollination. Chemical profile analyses and comparative transcriptomics between receptive and pollinated figs allowed us to highlight some genes whose expression is down-regulated after pollination. The heterologous expression in Escherichia coli of two genes coding for terpene synthases (TPS) allowed us to confirm their function. Finally, three complementary experiments (VOC analysis, transcript analysis and histology of different tissues) showed that the ostiole is the source of production of volatile compounds that attract fig wasps. This study examined some key factors affecting the emission of pollinator attractive signals in fig trees and elucidated some molecular mechanisms of the biosynthesis of these VOCs. Our work thus provides a solid basis for future studies on the evolution of VOC biosynthesis in Ficus.
Les odeurs florales forment un mélange complexe de composés organiques volatils (COV) jouant un rôle majeur dans l'attraction des pollinisateurs, et donc dans la reproduction des plantes, mais aussi dans la défense contre les stress biotiques et abiotiques. Comme différents facteurs peuvent influencer la production de ces COVs, leur émission est très variable, aux niveaux inter- et intra-spécifiques, mais aussi au cours du temps. Dans cette étude interdisciplinaire, nous avons intégré des méthodologies de métabolomique, de bio-informatique, de biochimie et de biologie moléculaire pour étudier l'évolution, la variation spatio-temporelle et la biosynthèse de l'émission de signaux attractifs pour les pollinisateurs en utilisant les figuiers et en particulier le figuier méditerranéen, Ficus carica, comme modèle. Chaque espèce du genre Ficus (Moraceae) est pollinisée par un pollinisateur spécifique de la famille des Agaonidae, ce sont de minuscules guêpes qui se développent exclusivement dans les figues, qui sont des inflorescences fermées avec une seule entrée (l’ostiole) de leur espèce hôte et utilisent les COV émis par les figues réceptives (c'est-à-dire au stade de développement où elles sont prêtes à être pollinisées) pour localiser leur hôte. Dans le cas de Ficus carica, il a été démontré que son pollinisateur spécifique, Blastophaga psenes, est attiré vers les figues réceptives par une combinaison de quatre COVs dans une proportion particulière. Au niveau du genre Ficus, nous avons comparé les données phylogénétiques et chimiques de 32 espèces de figuiers et nous avons trouvé un signal phylogénétique fort dans les COVs émis par les figues réceptives. Ce signal pourrait être dû à des contraintes dans les voies de biosynthèse des COVs, ou à une sélection pour attirer les pollinisateurs qui ont évolué en même temps que la figue hôte. Cependant, en utilisant la même analyse, nous n'avons trouvé aucun effet de la phylogénie des pollinisateurs. En comparant les profils chimiques des figues réceptives de huit variétés de F. carica au Maroc, nous avons constaté que la domestication a entraîné des différences entre les variétés, bien que le signal chimique responsable de l'attraction des pollinisateurs ait été fortement conservé entre les variétés. En outre, chez F. carica, nous avons étudié les schémas d'émission des COVs responsables de l'attraction des pollinisateurs, en effectuant des mesures en temps réel avec un PTR-TOF-MS. Nous avons constaté que les COVs émis par les figues réceptives suivaient un schéma d'émission diurne, avec un pic à midi correspondant à la période où le pollinisateur est le plus actif. Le schéma d'émission des COVs chez F. carica serait donc optimisé pour attirer ses pollinisateurs exclusifs. Nous avons également mis en évidence que la température et l'humidité peuvent également influencer l'émission de ces COVs, mais de manière non linéaire. De plus, toujours avec ces mesures en temps réel, nous avons mis en évidence un changement très rapide dans l'émission des COVs floraux après la pollinisation. Les analyses des profils chimiques et de transcriptomique comparative entre figues réceptives et pollinisées nous ont permis de mettre en évidence certains gènes dont l'expression est régulée à la baisse après la pollinisation. L'expression hétérologue dans Escherichia coli de deux de ces gènes codant pour des terpènes synthases nous a permis de confirmer leur fonction. Enfin, trois expériences complémentaires (analyse des COVs, analyse des transcrits et histologie de différents tissus) ont montré que l'ostiole est la source de production des composés volatils qui attirent les guêpes du figuier. Cette étude a examiné certains facteurs clés affectant l'émission de signaux attractifs pour les pollinisateurs chez les figuiers et a élucidé certains mécanismes moléculaires de la biosynthèse de ces COV. Elle fournit ainsi une base solide pour de futures études sur l'évolution de la biosynthèse des COVs chez Ficus.
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Dates et versions

tel-04650859 , version 1 (17-07-2024)

Identifiants

  • HAL Id : tel-04650859 , version 1

Citer

Li Cao. Emission of pollinator-attractive signals in fig trees : evolution, spatio-temporal variation and biosynthesis. Plants genetics. Université de Montpellier, 2023. English. ⟨NNT : 2023UMONG015⟩. ⟨tel-04650859⟩
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