An integrative eco-genomic modelling perspective on the invasion of the Pyrénées-Orientales chestnut tree forests by the global insect pest, Dryocosmus kuriphilus
Une perspective de modélisation éco-génomique intégrative sur l'invasion des forêts de châtaigniers des Pyrénées-Orientales par l'insecte ravageur mondial, Dryocosmus kuriphilus
Résumé
Biological invasions have been steadily increasing in frequency over the last two centuries in tight association with the rise of human activities. Invasive species are now fully recognized as a major threat to biodiversity by causing species extinction, homogenization of fauna and flora and changes in biogeography. Their impacts on the functioning and/or productivity of all (agro-)ecosystems impair the services provided to human societies, with 40% of the overall estimated costs being associated to damage caused by invasive insects to forestry and agriculture. In such ecological and economic contexts, it is essential to identify the determinants that impede or promote the establishment and local spread of invasive species in order to improve risk assessment, anticipate its evolution, and quantify the efficacy of potential protection measures. The Asian chestnut gall wasp (ACGW), Dryocosmus kuriphilus, is the most dangerous insect pest of chestnut trees (Castanea spp.) affecting chestnut production and native communities in orchards and forests worldwide. Native to China, it has spread to Japan and other Asian countries in the 1950's, before to be introduced in North America in 1974, and in Europe in 2002, where it has invaded a wide range of region from Italy and has reached the Occitanie region in 2007. Although local institutions in charge of crops and plant health reported the presence of the invasive pest D. kuriphilus and of the control agent T. sinensis in multiple places located in the Pyrénées-Orientales, no quantitative assessment of their abundance and distribution were available in 2019, when I started my PhD project. I then set-up ecological and genomic studies to fill that gap and design integrative population dynamic models to allow identifying i) the main determinants of D. kuriphilus spread in the (semi-)natural chestnut tree population of the Pyrénées-Orientales that are typically managed for wood production, and ii) the ability of the biocontrol agent to limit the local invasion, which were funded by the interdisciplinary mission of the CNRS in its call ‘Modélisation du Vivant'. Over the last three years, I then conducted a fieldwork study in 24 sites located in different vegetal formations within the department in order to allow for the identification of the contributions of ‘Bottom-up', i.e. the abundance, frequency and genetic susceptibility of chestnut trees, and ‘Top-down' regulation factors, i.e. the rate of parasitism of the invasive D. kuriphilus by endemic parasitoïd species, in explaining the spatial heterogeneity in infestation level of chestnut trees by the invasive pest. I further collected biological samples to allow me, implementing RAD sequencing of chestnut trees and GWAS analyses to identify loci associated with their susceptibility to D. kuriphilus infestation, as well as barcoding analyses to identify the endemic species of hymenoptera that actually parasite D. kuriphilus. These ecological and genomic data were all analyzed and integrated into ‘eco-genomic' dynamic models that were specifically designed to address the points i) and ii), and to provide a quantitative understanding of the D. kuriphilus – T. sinensis interaction in (semi-)natural tree forests, while most of the current knowledge is focused on such interaction dynamics in orchards.
Les fréquences d'invasions biologiques n'ont cessé d'augmenter au cours des deux derniers siècles et ce en étroite association avec l'essor des activités humaines. Les espèces envahissantes sont désormais pleinement reconnues comme une menace majeure pour la biodiversité pouvant provoquer l'extinction d'espèces, l'homogénéisation de la faune et de la flore et des changements biogéographiques. Leurs impacts sur le fonctionnement et/ou la productivité de tous les (agro-)écosystèmes altèrent les services rendus aux sociétés humaines, et l'on estime que 40 % des coûts globaux associés correspondent aux dommages causés par les insectes envahissants à la foresterie et à l'agriculture. Dans de tels contextes écologiques et économiques, il est essentiel d'identifier les déterminants qui entravent ou favorisent l'implantation et la propagation locale des espèces envahissantes afin d'améliorer l'évaluation des risques, d'anticiper son évolution et de quantifier l'efficacité des mesures de protection potentielles. L'hyménoptère asiatique, Dryocosmus kuriphilus, est l'insecte ravageur le plus dangereux pour les châtaigniers (Castanea spp.) affectant leur production dans les vergers et les forêts du monde entier. Originaire de Chine, il s'est répandu au Japon et dans d'autres pays asiatiques dans les années 1950, avant d'être introduit en Amérique du Nord en 1974, et en Europe en 2002, où il a envahi un large éventail de région depuis l'Italie et a atteint la région Occitanie en 2007. Bien que les institutions locales en charge des cultures et de la santé des plantes aient signalé la présence du ravageur invasif D. kuriphilus et de l'agent de lutte T. sinensis en plusieurs localités des Pyrénées-Orientales, aucune évaluation quantitative de leur abondance et de leur répartition n'était disponible en 2019, lorsque j'ai commencé mon projet de doctorat. J'ai donc mis en place des études écologiques et génomiques pour combler cette lacune et concevoir des modèles intégratifs de dynamique de population permettant d'identifier i) les principaux déterminants de la propagation de D. kuriphilus dans le peuplement (semi-)naturel de châtaigniers des Pyrénées-Orientales qui sont typiquement gérées pour la production de bois, et ii) la capacité de l'agent de lutte biologique à limiter l'invasion locale, dans le cadre d'un projet financées par la mission interdisciplinaire du CNRS et son appel « Modélisation du Vivant ». Au cours des trois dernières années, j'ai mené une étude de terrain dans 24 sites situés dans différentes formations végétales du département afin de permettre l'identification des apports du "Bottom-up", c'est-à-dire l'abondance, la fréquence et la susceptibilité génétique du châtaignier, et des facteurs de régulation « Top-down », c'est-à-dire le taux de parasitisme de l'envahissant D. kuriphilus par des espèces parasitoïdes endémiques, pour expliquer l'hétérogénéité spatiale du niveau d'infestation des châtaigniers par le ravageur invasif. J'ai en outre collecté des échantillons biologiques afin de mettre en œuvre le séquençage RAD des châtaigniers et des analyses GWAS pour identifier les locus associés à leur sensibilité à l'infestation par D. kuriphilus, ainsi que des analyses « barcoding » pour identifier les espèces endémiques d'hyménoptères qui parasitent réellement D. kuriphilus. Ces données écologiques et génomiques ont toutes été analysées et intégrées dans des modèles dynamiques « éco-génomiques » spécifiquement conçus pour répondre aux points i) et ii), et pour fournir une compréhension quantitative de l'interaction D. kuriphilus – T. sinensis dans les forêts (semi-)naturels, alors que la plupart des connaissances actuelles se concentrent sur ces dynamiques d'interaction dans les vergers.
| Origine | Version validée par le jury (STAR) |
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