Environmental and intrinsic determinants of microbial activity in the atmosphere
Déterminants environnementaux et intrinsèques de l'activité microbienne dans l'atmosphère
Résumé
The atmosphere is a dynamic multiphase environment characterized by strong fluctuations in conditions (temperature, hydration/desiccation cycles, UV radiation, nutrient limitation, etc.), hosting a microbial assemblage. These microorganisms are aerosolized from surface ecosystems, and it has been demonstrated that some of them remain viable and metabolically active while suspended in the air. Bacteria, fungi, archaea, and others are thus subjected to a set of environmental and intrinsic determinants that modulate not only their viability but also their activity in the atmosphere. However, the characterization and impact of these determinants on atmospheric microbial physiology remain poorly understood. The objective of this PhD work was therefore to assess the influence of specific environmental and intrinsic factors on microbial activity in the atmosphere.The first determinant investigated is nitrogen, an essential element of the biosphere that is abundant in the atmosphere and present in multiple forms (N₂, NH₄⁺, NO₃⁻, NOx, etc.). This study revealed the diversity of microbial interactions with both organic and inorganic forms of atmospheric nitrogen. Omics analyses (metagenomics and metatranscriptomics) not only showed an equivalent representation of these processes but also highlighted shifts in the expression of certain functions depending on atmospheric conditions (cloud vs free atmosphere), suggesting microbial acclimation. These results were further supported by rainwater incubations, which demonstrated active dynamics of bioassimilation of inorganic nitrogen compounds, dependent on the initial microbial community composition.The second determinant examined is light. In a nutrient-limited environment such as the atmosphere, the use of phototrophy to sustain metabolic activity appeared particularly relevant. An atmospheric simulation chamber experiment demonstrated that phototrophy, mediated by the presence of bacteriochlorophyll, confers a selective advantage to a photoheterotrophic bacterium isolated from clouds. This trait promoted survival and energy maintenance even under nutrient limitation, thereby providing a competitive advantage during atmospheric transport.The close interplay between environmental determinants and the intrinsic characteristics of microorganisms influences not only the regulation of their activity but also the evolution of the atmospheric microbial assemblage, from aerosolization to deposition. Together, these results provide new insights into microbial functioning in the atmosphere and pave the way for a deeper understanding of the mechanisms governing survival, acclimation, and persistence of airborne microorganisms.
L'atmosphère est un environnement multiphasique dynamique, caractérisé par de grandes variations de ses conditions (températures, cycle hydratation/dessiccation, UV, limitation nutritionnelle etc.), abritant un assemblage microbien. Ces microorganismes sont aérosolisés depuis les écosystèmes de surfaces et il a été démontré précédemment que certains d'entre eux étaient viables et actifs lorsqu'ils étaient en suspension dans l'air. Ces bactéries, champignons, archées etc vont ainsi être soumis à un ensemble de déterminants environnementaux et intrinsèques modulant leur viabilité mais aussi leur activité dans l'atmosphère. Cependant, la caractérisation et l'impact de ces déterminants sur la physiologie microbienne atmosphérique restent encore mal connus. L'objectif de ce travail de thèse était donc de mettre en évidence l'impact de certains déterminants environnementaux et intrinsèques dans l'activité microbienne dans l'atmosphère.Le premier déterminant étudié est l'azote. C'est un élément essentiel de la biosphère et présent en grande quantité et sous de nombreuses formes dans l'atmosphère (N2, NH4+, NO3-, NOx etc.). Cette étude a montré la diversité des interactions microbiennes avec les formes organiques et inorganiques présentes dans l'atmosphère. Les analyses omiques (métagénomiques et métatranscriptomiques) révèlent non seulement une représentation équivalente de ces processus, mais également une modulation de l'expression de certaines fonctions en lien avec les conditions atmosphériques (nuage ; hors nuage), suggérant une acclimatation des microorganismes. Ces résultats sont appuyés par les incubations de pluie, qui mettent en évidence des dynamiques actives de bioassimilation de composés azotés inorganiques dépendantes de la composition microbienne.Le deuxième déterminant testé est la lumière. L'utilisation de la phototrophie dans un environnement aux ressources nutritionnelles limitées comme l'atmosphère pour maintenir une activité métabolique semblait pertinente. Cette étude utilisant une chambre de simulation atmosphérique a permis de démontrer que la phototrophie, via la présence de bactériochlorophylle, confère un avantage sélectif à une bactérie photohétérotrophe isolée des nuages. Ce trait favorise la survie et le maintien énergétique même lorsque les nutriments sont limités, procurant ainsi un avantage à ces bactéries lors du transport atmosphérique.La relation étroite entre les déterminants environnementaux et les caractéristiques intrinsèques des microorganismes impact la régulation de leur activité mais aussi l'évolution de l'assemblage microbien atmosphérique de l'aérosolisation jusqu'à leur dépôt. Ensemble, ces résultats apportent des éléments de réponse quant au fonctionnement microbien dans l'atmosphère et ouvrent la voie à une compréhension plus fine des mécanismes qui conditionnent la survie, l'acclimatation et la persistance de ces microorganismes aéroportés.
| Origine | Version validée par le jury (STAR) |
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