SEABIRDS AS BIOINDICATORS OF SOUTHERN OCEAN ECOSYSTEMS: CONCENTRATIONS OF INORGANIC AND ORGANIC CONTAMINANTS, ECOLOGICAL EXPLANATION AND CRITICAL EVALUATION
Les oiseaux marins bioindicateurs des écosystèmes austraux : Niveaux de contaminants métalliques et organiques, explication écologique et évaluation critique
Résumé
Antarctic and subantarctic marine environments are reached by inorganic and organic contaminants
through ocean circulation and atmospheric transport. Yet, environmental contamination is poorly
known in the Southern Ocean, in particular in the Indian sector. Among environmental contaminants,
mercury (Hg) and persistent organic pollutants (POPs) are primarily of concern, because they are
toxic, highly mobile, and they bioaccumulate in the tissues of living organisms and biomagnify up the
food web. Seabirds, as upper predators, are exposed to large quantities of contaminants via food
intake and have widely served as biomonitors of marine contamination, notably through the nondestructive
sampling of their feathers and blood. My doctoral work has focussed on the abundant and
diverse seabird species (more than 40) breeding in the French Southern and Antarctic Lands,
southern Indian Ocean, in order to describe and explain contaminant concentrations over a large
latitudinal gradient, from Antarctica to the subtropics, and to identify the best bioindicator species
for contaminant biomonitoring. In a first methodological step, seabirds with synchronous moult of
body feathers (adult penguins and chicks of all species) were recognised as good candidates as
bioindicators, because, unlike most adult birds, they present low within-individual variation in feather
contaminant concentrations. In a second explanatory step, the influence of intrinsic (individual traits)
and extrinsic factors (feeding ecology inferred from the stable isotope method) driving variation in
contaminant concentrations was evaluated in feathers of the large avian community of the Kerguelen
Islands (27 species) and in blood of wandering albatrosses from the Crozet Islands (180 birds of
known individual traits). Feeding ecology was the main factor driving variation in contaminant
concentrations of blood and feathers, both at the community, population and individual levels, whereas
age, sex, phylogeny and breeding status played a minor role. Age-class was however an important
intrinsic factor to consider, with chicks usually having lower concentrations than adults. In a third step,
spatio-temporal patterns of contamination were studied through selected bioindicator species and by
taking into account their feeding habits. Results from different species (oceanic seabirds) and
populations (skua chicks) showed that, contrary to predictions, Hg transfer to seabirds gradually
increases from Antarctic to subantarctic and subtropical waters, whereas, in accordance with the
global distillation theory, POPs transfer has the opposite pattern. Comparisons between penguin
feathers from museum collections and contemporary samples showed that Hg transfer to seabirds is
overall not different today when compared to 50-70 years ago, but subantarctic species are possibly
experiencing an increasing trend. Future research efforts should be focussed on the use of feathers as
biomonitoring tools, in particular for POPs determination. The best recommended bioindicator
species include the emperor penguin and snow petrel (Antarctic), king penguin, blue petrel and
black-browed albatross (subantarctic), and northern rockhopper penguin and Indian yellownosed
albatross (subtropical). Future biomonitoring studies on these species will give invaluable
insights into the poorly-known temporal trends of environmental contamination in the Southern
Ocean.
L’océan Austral est soumis à la redistribution globale des contaminants par les voies atmosphérique et
océanique. Cependant, la contamination des écosystèmes austraux est très peu connue, en particulier
dans le secteur Indien. De par leur toxicité, leur mobilité et leur capacité à se bioaccumuler dans les
tissus des organismes et à se bioamplifier dans les réseaux trophiques, le mercure (Hg) et les
polluants organiques persistants (POPs) comptent parmi les contaminants les plus préoccupants. Du
fait de leur position élevée dans les réseaux trophiques, les oiseaux marins sont exposés à de grandes
quantités de contaminants par la voie alimentaire. En conséquence, ils sont souvent utilisés comme
bioindicateurs de l’état de contamination des écosystèmes, par le biais des plumes et du sang, qui
peuvent être échantillonnés de façon non destructive. Ma thèse s’est intéressée aux nombreuses
espèces d’oiseaux marins (plus de 40) qui nichent au sein des Terres Australes et Antarctiques
Françaises, au sud de l’Océan Indien, afin de décrire et expliquer les niveaux de contaminants le long
d’un large gradient latitudinal, de l’Antarctique à la Zone Subtropicale, et d’identifier les meilleures
espèces bioindicatrices pour un suivi à long terme de la contamination de ces écosystèmes. Au cours
d’une première étape méthodologique, les manchots et les poussins de toutes les espèces ont été
identifiés comme de bons bioindicators de contamination puisque, à la différence de la plupart des
oiseaux adultes, ils présentent une faible variabilité des niveaux de contaminants dans les plumes. Au
cours d’une seconde étape explicative, l’effet de facteurs intrinsèques (traits individuels) et
extrinsèques (écologie alimentaire déduite grâce à la méthode des isotopes stables) sur les niveaux de
contaminants a été évalué dans les plumes des oiseaux de la communauté de Kerguelen (27 espèces) et
dans le sang du grand albatros de Crozet (180 individus dont les traits de vie sont connus). L’écologie
alimentaire s’est avérée être le principal facteur explicatif des niveaux de contaminants, tandis que
l’âge, le sexe, la phylogénie et le statut reproducteur jouent un rôle mineur. La classe d’âge est
néanmoins un facteur à prendre en compte, puisque les poussins montrent souvent des concentrations
inférieures aux adultes. Au cours d’une troisième étape, les variations spatio-temporelles de la
contamination ont été étudiées en utilisant une sélection d’espèces bioindicatrices et en tenant compte
de leur écologie alimentaire. Plusieurs résultats portant sur différentes espèces (oiseaux océaniques) et
populations (poussins de skua) ont montré que, contrairement aux prédictions, l’exposition des oiseaux
au Hg augmente graduellement des eaux Antarctiques aux eaux subantarctiques puis aux
subtropicales, alors que l’exposition aux POPs, en accord avec la théorie de la distillation globale,
montre la tendance inverse. D’autre part, la comparaison des concentrations en Hg dans les plumes de
manchot, effectuée entre des spécimens de musée et des échantillons actuels, indique que leur
exposition au Hg n’a pas changée depuis les années 1950-1970. Toutefois, des espèces subantarctiques
montrent une tendance à la hausse. De futures études devraient viser à l’utilisation des plumes comme
tissu de référence pour l’évaluation et le suivi de la contamination des écosystèmes, en particulier en
ce qui concerne les POPs. Parmi les nombreuses espèces étudiées au cours de ces travaux de thèse, les
bioindicateurs les plus pertinents se révèlent être le manchot empereur et le pétrel des neiges
(Antarctique), le manchot royal, le pétrel bleu et l’albatros à sourcil noirs (subantarctique), le
gorfou sauteur subtropical et l’albatros à bec jaune (subtropical). Le suivi à long terme de ces
espèces permettra d’évaluer l’évolution temporelle de l’état de contamination de l’océan Austral.