Striatal and hippocampal dynamics during time categorization
Dynamiques striatales et hippocampiques lors d'une catégorisation temporelle
Résumé
Time is a component of our environment that we do not perceive directly. However, when necessary, we are able to estimate durations and classify them in order to optimize our behaviours, to "save time". This temporal categorization allows us to distinguish a short event from a long one, and occurs at different temporal scales. The goal of this project is to identify the neurophysiological signatures that allow us to distinguish durations on the scale of a few seconds. We focused on two brain structures, the striatum and the hippocampus, which can be described as involved in time for action and time for memory, respectively. For the first time, we contrasted their activity in a temporal categorization task in non-human primates. We recorded the activity of neurons in these two structures in two rhesus macaques while they performed a time categorization task. These durations varied from a sub-second scale (0.25 - 0.5 - 1s) to a supra-second scale (2s - 4s - 8s). After an interval, the monkey must adapt its response depending on whether the elapsed time was short, intermediate, or long. The use of this animal model is justified by the neuroanatomical proximity of the striatum and the hippocampus between macaque and human. Moreover, temporal categorization behaviours are similar between these two species at the second scale. For the first time, our results show differences between the striatum and the hippocampus. We show that hippocampal activity carries only little information about the passage of time. On the contrary, neuronal activity in the striatum reflects the elapsed time, from 1 second to 8 seconds. We have also highlighted relative time codes, already documented, and the existence of absolute time codes in the striatum. The first ones adapt according to the duration, and are linked to the expectation of a future event. The second ones maintain their activity whatever the duration to be estimated. They follow a past event, and are probably underpinned by a progressive sequential recruitment within a neuronal circuit. Moreover, we have shown that the presence of temporal codes is conditioned by the cognitive demand of the task. Overall, our results suggest that it is unlikely that there is a metronomic "clock" that invariably paces time. Instead, the recruitment of striatal circuitry is likely limited to physiological properties fitting sensory-motor actions into short durations. Our results characterize the structure of neural changes in the striatum and hippocampus, and their adaptation over time.
Le temps est une composante de notre environnement que nous ne percevons pas directement. Pourtant, lorsque c’est nécessaire, nous sommes capables d’estimer des durées et de les classer dans le but d’optimiser nos comportements, pour « gagner du temps ». Cette catégorisation temporelle nous permet de distinguer un événement court d’un long, et se produit à différentes échelles temporelles. Le but de ce projet est d’identifier les signatures neurophysiologiques qui permettent de distinguer les durées à l’échelle de quelques secondes. Notre intérêt se porte sur deux structures cérébrales, le striatum et l’hippocampe, qui peuvent être décrites comme étant impliquées dans le temps de l’action et le temps de la mémoire, respectivement. Pour la première fois, nous avons contrasté leur activité dans une tâche de catégorisation temporelle chez le primate non-humain. Nous avons enregistré l’activité de neurones dans ces deux structures chez deux macaques rhésus, pendant qu’ils réalisaient une tâche de catégorisation de durées. Ces durées variaient d’une échelle en dessous de la seconde (0.25 – 0.5 – 1s) à une échelle de plusieurs secondes (2s – 4s – 8s). Après qu’une durée se soit écoulée, le singe doit adapter sa réponse selon que le temps passé soit court, intermédiaire, ou long. L’utilisation de ce modèle animal est justifiée par la proximité neuroanatomique du striatum et de l’hippocampe entre le macaque et l’Homme. De plus, les comportements de catégorisation temporelle sont similaires entre ces deux espèces à l’échelle de la seconde. Pour la première fois, nos résultats montrent des différences importantes entre le striatum et l’hippocampe. Nous montrons que l’activité hippocampique ne porte -quasiment- aucune information sur le temps qui passe. Au contraire, l’activité neuronale dans le striatum reflète le temps écoulé, de 1 seconde à 8 secondes. Nous avons également mis en évidence des codes de temps relatifs, déjà documentés, et l’existence de codes temporels absolus dans le striatum. Les premiers s’adaptent en fonction des durées, et sont liés à l’attente d’un évènement futur. Les deuxièmes maintiennent leur activité quelle que soit la durée à estimer. Ils découlent d’un évènement passé, et sont probablement sous-tendus par un recrutement séquentiel progressif au sein d’un circuit de neurones. De plus, nous avons mis en évidence que la présence de codes temporels est conditionnée à la demande cognitive de la tâche. Dans l’ensemble, nos résultats suggèrent qu’il est peu probable qu’il existe une « horloge » métronomique qui rythme le temps de façon invariante. Au contraire, le recrutement des circuits striataux est vraisemblablement limité à ses propriétés physiologiques permettant d’inscrire des actions sensori-motrices dans des durées courtes. Nos résultats caractérisent la structure des changements neuronaux dans le striatum et l'hippocampe, et leur adaptation au fil du temps.
| Origine | Version validée par le jury (STAR) |
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